基于昆虫的“农业-食物”废弃物资源化：农业应用与昆虫肠道微生物的作用
基于昆虫的“农业-食物”废弃物资源化：农业应用与昆虫肠道微生物的作用
Insect-based Agri-food Waste Valorization: Agricultural Applications and Roles of Insect Gut Microbiota
（信息整理：张志剑、范诗琳，浙江大学）
废弃物昆虫转化技术作为一种新兴的废物管理技术模式，因其低环境影响和高转化效率引起广泛关注。废弃物昆虫转化技术其本质是：利用食腐性昆虫幼虫（如黑水虻，双翅目），将低附加值生物质及有机废弃物高效定向转化为高附加值的昆虫蛋白和油脂，并产生具有生物活性的虫粪有机肥，从而最优化地实现废弃物资源化与健康农业双重增值目标(Fig.1)。废弃物昆虫转化(Waste Insect Bioconversion)已然成为废弃物昆虫生物精炼系统(Insect-based Biorefinery Systems)的范式，这其中昆虫肠道微生物起着关键作用。
Fig. 1. Insect-mediated waste bioconversion to value-added products (i.e., animal feed and biofertilizer) within the concept of sustainable agriculture，and microbial symbionts in insect gut are known to a critical role for agri-food waste insect-based biorefinery systems.
当然，并不是所有的废弃物都能被昆虫转化，某些昆虫只能在特定的废弃物上生长。废弃物的转化效率与废弃物的理化特性息息相关。研究表明，对不适合昆虫转化的废弃物进性预处理，或者将其与其他废弃物混合处理，能够增强废弃物的生物转化和降解。比起鱼粉和豆粕这两种主要蛋白质来源的动物饲料，昆虫作为可持续的蛋白源，在减轻天然鱼类种群压力和大豆种植压力，减少温室气体排放和土地利用等方面发挥着重要作用。尤其在畜禽养殖方面，昆虫作为畜禽饲料，在为动物提供优质营养，改善畜禽健康和提升畜禽品质，降低动物对环境的影响方面作用显著。虫粪作为一种新型且优质的生物有机肥(Fig. 2)，已在业界广泛重视。一方面，虫粪为作物提供高营养成分（N-P-K），能够显著提高作物的产量和品质，促进作物生长。虫粪能够提高作物的抗逆性，改善养分的有效性，激活植物细胞中的氮同化，激活与营养循环相关的酶活性，降低土壤盐度和酸度。另一方面，虫粪被证实可以改善土壤微生物活性，能够作为植物病原菌的生防剂，抑制土传病原菌发生与繁殖。
Fig. 2. The benefits of using insect frass and exuviae as a bio-fertilizer for plant growth and protection. The frass of insects, particularly those that feed on biowaste substrates, has been demonstrated to be a rich source of nutrients and beneficial microbiota. When used as fertilizer for plants, it has been shown to promote plant growth. The microbiota present in insect frass includes plant-beneficial microbes that can act as biocontrol agents against plant pathogens. They can also function as bioprotectants that enhance plant tolerance under stress and biostimulants that induce plant resistance.
尤其重要的是：昆虫肠道菌群在有机废弃物降解，促进昆虫生长发育和有机废物生物转化以及昆虫制品价值等方面贡献巨大。
- 昆虫肠道菌群在有机废弃物降解中的作用
肠道微生物群落的组成受环境、饲喂基质组份和昆虫生态习性等因素影响。昆虫通过其独特的肠道环境定向选择肠道微生物，调控着肠道菌群的多样性和种群数量。不同的饲喂基质组成影响着肠道前中肠的微生物多样性，但也存在一些肠道微生物不受饲喂基质组成的影响，在肠道中保持相对的稳定。研究表明，昆虫幼虫肠道微生物能显著降低废弃物中大肠杆菌和沙门氏菌等病原微生物的数量。另外，幼虫肠道微生物能分泌各种水解酶促进大分子有机质的降解，以协助宿主代谢。当缺乏营养物质的时候，它们通过影响信号通路，影响昆虫生长发育。比如说，植物乳杆菌就能够增加果蝇在低蛋白饲料中的氨基酸量，来促进果蝇幼虫的生长。
如Fig. 3所示，在4种主要昆虫（黑水虻、家蝇、家蟋蟀、黄粉虫）的肠道系统中普遍存在能够产生木质纤维素酶、木聚糖酶和果胶酶的菌株。这些昆虫肠道功能菌，有助于它们分解废弃物中相对难降解的木质纤维素，并将其转化为昆虫生物质。另外，某些肠道微生物类群与蛋白质的同化和消化相关，通过这些肠道微生物提高蛋白质的降解水平，以此促进废弃物中的蛋白转化为虫体蛋白。值得注意的是，当幼虫降解被抗生素、真菌毒素和杀虫剂等污染的废弃物时，幼虫的生长并没有受到明显影响，这些有害化合物也没有在幼虫组织中明显积累。正是得益于幼虫肠道微生物“群体协同作战”，使得废弃物中残留的抗生素、农药、毒素等新污染物快速高效地降解，避免了收获虫体蛋白与油脂的新污染物残留，同时获得的虫粪有机肥也更加清洁和安全，这对于健康农业与循环农业至关重要！
Fig. 3. The presence of plant biomass-degrading bacteria in the gut of edible insects, the animal-feed species (H. illucens and M. domestica), and the human-food species (A. domesticus and T. molitor).
- 昆虫肠道菌群在昆虫生长发育和有机废物生物转化中的作用
微生物能够调控昆虫的生态行为（Fig. 4）。从废弃物和虫卵中分离的菌群，通过释放气味吸引成虫产卵。除了昆虫相关微生物的行为调节信号作用外，当昆虫缺乏必需营养时，昆虫肠道微生物还能为幼虫提供营养。幼虫肠道的酸性条件、抗菌肽、溶菌酶和胃蛋白酶等能够参与中肠中真菌和细菌的裂解，释放的营养物质在后中肠中被吸收，促进幼虫发育。另外，肠道微生物能通过昆虫-微生物互作提高废弃物的生物转化效率，即外加菌剂能够提高生物转化效率和幼虫产量。外加益生菌能够调节肠道微生物组，向宿主提供核黄素、改变氨基酸的合成和代谢途径，进而提高虫体蛋白含量，从而提高幼虫产量，最终提高废弃物的昆虫转化效率。此外，将从幼虫肠道中分离出的枯草芽孢杆菌投加在家禽粪便中饲喂同种幼虫，可显著促进幼虫生长与废弃物转化率，反过来也提高了虫粪有机肥品质。益生菌不仅直接影响昆虫，而且间接影响肠道微生物组的组成。从黄粉虫中分离的产乳酸细菌戊糖片球菌可以抑制特定病原菌的生长，对幼虫的生长和存活具有促进作用，并在昆虫肠道中成功定殖。
Fig. 4. Illustration of the different roles of the gut-associated microbiota of the black soldier fly within the agri-food waste biorefinery system.
结束语
基于昆虫的“农业-食物”废弃物转化已被认为是一种很有前途的废物管理策略。将昆虫融入畜禽水产饲料有望促进动物生产系统的可持续性。然而，将昆虫作为动物饲料的可持续蛋白质来源需要学术部门、监管机构、废物专业管理组织以及饲料生产商等支持。昆虫粪便可以一种新型生物有机肥，可替代化肥及常规有机肥，并能发挥生防作用，商业与健康农业价值潜力显著。然而，除黑水虻虫粪之外，其它虫粪需要额外的“二次堆肥”来促进其稳定性和成熟度。此外，有必要进行农艺研究，以确定最佳的土壤改良与生物防控的施用量，从而增加养分释放，提高作物吸收、有效养分利用、营养质量和作物产量。对昆虫肠道微生物组组成和功能的研究已经认识到昆虫相关微生物群落在“农业-食物”生物转化过程中的重要性，提出了针对昆虫肠道微生物组的策略以增强有机废物的生物转化过程。然而，这些研究只集中在益生菌接种细菌上。进一步的研究应该探索昆虫肠道微生物组，以促进可食用昆虫在可持续农业实践中的使用。
以上信息源自：Mohamed Mannaa, Abdelaziz Mansour, Inmyoung Park, Dae-Weon Lee, Young-Su Seo. 2024. Insect-based agri-food waste valorization: Agricultural applications and roles of insect gut microbiota. Environmental Science and Ecotechnology, 17, 100287. (https://doi.org/10.1016/j.ese.2023.100287).
